О журнале
Журнал "Акушерство и Гинекология"История журналаЦели и задачи журналаИнформация о конфликте интересов авторов статей, о соблюдении прав человека и животных при проведении исследований, описываемых в статьяхРедакционный процессЗаявление об обмене даннымиРекламная политикаРедакционная коллегияРедакционный советСтраница журнала в РИНЦИнформация для специалистовНовостиКонтакты
Архив номеров
Акушерство и ГинекологияМать и Дитя
В печатьПодписка
Авторам
Правила для авторовСтандарты этикиПолитика информированного согласияАвторский договорРекомендации EASEКритерии авторства ICMJEДекларация Сараево по целостности и видимости научных публикацийРекомендации WAME по ChatGPT и чат-ботам в отношении научных публикаций
Рецензирование
Порядок рецензированияРецензенты 2022 г.Рецензенты 2023 г.
О журнале
Журнал "Акушерство и Гинекология"История журналаЦели и задачи журналаИнформация о конфликте интересов авторов статей, о соблюдении прав человека и животных при проведении исследований, описываемых в статьяхРедакционный процессЗаявление об обмене даннымиРекламная политикаРедакционная коллегияРедакционный советСтраница журнала в РИНЦИнформация для специалистовНовостиКонтакты
Архив номеров
Акушерство и ГинекологияМать и Дитя
В печатьПодписка
Авторам
Правила для авторовСтандарты этикиПолитика информированного согласияАвторский договорРекомендации EASEКритерии авторства ICMJEДекларация Сараево по целостности и видимости научных публикацийРекомендации WAME по ChatGPT и чат-ботам в отношении научных публикаций
Рецензирование
Порядок рецензированияРецензенты 2022 г.Рецензенты 2023 г.
Выйти из аккаунта
Акушерство и Гинекология2023№1
Роль Lactobacillus iners и ассоциированных...

Роль Lactobacillus iners и ассоциированных с бактериальным вагинозом микроорганизмов в формировании микробиоты влагалища

DOI
https://dx.doi.org/10.18565/aig.2022.246

Миханошина Н.В., Припутневич Т.В., Байрамова Г.Р.

ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр акушерства, гинекологии и перинатологии имени академика В.И. Кулакова» Минздрава России, Москва, Россия
Цель: Обобщение литературных данных об использующихся на сегодняшний день критериях оценки состояния микробиоты влагалища женщин репродуктивного возраста, принципах ее классификации и экзогенных и эндогенных факторах, влияющих на микробную структуру. В обзор включены данные публикаций, представленных в базах данных MedLine и РИНЦ. Описаны основные отличительные особенности вида Lactobacillus iners от других видов вагинальных лактобацилл, в том числе особенности культивирования, тинкториальные свойства и наличие фактора патогенности. Приведены данные о частоте встречаемости этого вида в микробиоте женщин репродуктивного возраста и пояснена необходимость выделения и идентификации в микробиологических лабораториях любого уровня для постановки правильного диагноза. Представлены данные об особенностях микробиоты влагалища при бактериальном вагинозе, обусловленные разнообразием микрофлоры, в том числе видовым разнообразием Gardnerella spp. Освещается роль полимикробной биопленки в патогенезе бактериального вагиноза. Затронут вопрос актуальности дальнейшего изучения взаимодействия видов Gardnerella spp. и L. iners, а также эффективности использования комплексного подхода в оценке состояния микробиоты влагалища с использованием результатов классических и молекулярно-биологических методов исследования.
Заключение: L. iners является одной из наиболее часто встречающихся лактобацилл в микробиоте женщин репродуктивного возраста. Роль данного вида в функциональной стабильности вагинальной микробиоты до настоящего времени не определена. Требуется дальнейшее изучение вида для установления штаммового разнообразия. Необходимо внедрение в повседневную практику методов исследования, позволяющих выделять L. iners в микробиологических лабораториях всех уровней.

Вклад авторов: Миханошина Н.В., Припутневич Т.В., Байрамова Г.Р. – концепция и дизайн исследования; Миханошина Н.В. – сбор и обработка материала, написание текста; Припутневич Т.В., Байрамова Г.Р. – редактирование.
Конфликт интересов: Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Финансирование: Статья подготовлена без спонсорской поддержки.
Для цитирования: Миханошина Н.В., Припутневич Т.В., Байрамова Г.Р.
Роль Lactobacillus iners и ассоциированных с бактериальным вагинозом микроорганизмов
в формировании микробиоты влагалища.
Акушерство и гинекология. 2023; 1: 20-26
https://dx.doi.org/10.18565/aig.2022.246

Ключевые слова

лактобациллы
микробиота влагалища
Lactobacillus iners
бактериальный вагиноз
обзор
Полный текст статьи
доступен в "Библиотеке Врача"

Список литературы

  1. Ravel J., Gajer P., Abdo Z., Schneider G.M., Koenig S.S.K., McCulle S.L. et al. Vaginal microbiome of reproductive-age women. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011; 108(Suppl. 1): 4680-7. https://dx.doi.org/10.1073/pnas.1002611107.
  2. Fettweis J.M., Brooks J.P., Serrano M.G., Sheth N.U., Girerd P.H., Edwards D.J. et al. Differences in vaginal microbiome in African American women versus women of European ancestry. Microbiology (Reading). 2014; 160(Pt 10): 2272-82. https://dx.doi.org/10.1099/mic.0.081034-0.
  3. Forsythe P., Kunze W.A. Voices from within: gut microbes and the CNS. Cell. Mol. Life Sci. 2013; 70(1): 55-69. https://dx.doi.org/10.1007/s00018-012-1028-z.
  4. Frank D.N., Pace N.R. Gastrointestinal microbiology enters the metagenomics era. Curr. Opin. Gastroenterol. 2008; 24(1): 4-10. https://dx.doi.org/10.1097/MOG.0b013e3282f2b0e8.
  5. Noyes N., Cho K.-C., Ravel J., Forney L.J., Abdo Z. Associations between sexual habits, menstrual hygiene practices, demographics and the vaginal microbiome as revealed by Bayesian network analysis. PLoS One. 2018; 13(1): e0191625. https://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0191625.
  6. Schwebke J.R. Diagnostic methods for bacterial vaginosis. Int. J. Gynaecol. Obstet. 1999; 67(Suppl. 1): S21-3. https://dx.doi.org/10.1016/s0020-7292(99)00134-4.
  7. Culhane J.F., Rauh V., McCollum K.F., Elo I.T., Hogan V. Exposure to chronic stress and ethnic differences in rates of bacterial vaginosis among pregnant women. Am. J. Obstet. Gynecol. 2002; 187(5): 1272-6. https://dx.doi.org/10.1067/mob.2002.127311.
  8. Gupta S. Microbiome: Puppy power. Nature. 2017; 543(7647): S48-9. https://dx.doi.org/10.1038/543S48a.
  9. Chee W.J.Y., Chew S.Y., Than L.T.L. Vaginal microbiota and the potential of Lactobacillus derivatives in maintaining vaginal health. Microb. Cell Fact. 2020; 19(1): 203. https://dx.doi.org/10.1186/s12934-020-01464-4.
  10. Krog M.C., Madsen M.E., Bliddal S., Bashir Z., Vexø L.E., Hartwell D. et al. The microbiome in reproductive health: protocol for a systems biology approach using a prospective, observational study design. Hum. Reprod. Open. 2022; 2022(2): hoac015. https://dx.doi.org/10.1093/hropen/hoac015.
  11. Witkin S.S., Mendes-Soares H., Linhares I.M., Jayaram A., Ledger W.J., Forney L.J. Influence of vaginal bacteria and D- and L-lactic acid isomers on vaginal extracellular matrix metalloproteinase inducer: implications for protection against upper genital tract infections. mBio. 2013; 4(4): e00460-13. https://dx.doi.org/10.1128/mBio.00460-13.
  12. Witkin S.S., Linhares I.M. Why do lactobacilli dominate the human vaginal microbiota? BJOG. 2017; 124(4): 606-11. https://dx.doi.org/10.1111/1471-0528.14390.
  13. Boskey E.R., Cone R.A., Whaley K.J., Moench T.R. Origins of vaginal acidity: high D/L lactate ratio is consistent with bacteria being the primary source. Hum. Reprod. 2001; 16(9): 1809-13. https://dx.doi.org/10.1093/humrep/16.9.1809.
  14. Pararas M.V., Skevaki C.L., Kafetzis D.A. Preterm birth due to maternal infection: Causative pathogens and modes of prevention. Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis. 2006; 25(9): 562-9. https://dx.doi.org/10.1007/s10096-006-0190-3.
  15. Atassi F., Servin A.L. Individual and co-operative roles of lactic acid and hydrogen peroxide in the killing activity of enteric strain Lactobacillus johnsonii NCC933 and vaginal strain Lactobacillus gasseri KS120.1 against enteric, uropathogenic and vaginosis-associated patho. FEMS Microbiol. Lett. 2010; 304(1): 29-38. https://dx.doi.org/10.1111/j.1574-6968.2009.01887.x.
  16. O’Hanlon D.E., Moench T.R., Cone R.A. In vaginal fluid, bacteria associated with bacterial vaginosis can be suppressed with lactic acid but not hydrogen peroxide. BMC Infect. Dis. 2011; 11: 200. https://dx.doi.org/10.1186/1471-2334-11-200.
  17. Stoyancheva G., Marzotto M., Dellaglio F., Torriani S. Bacteriocin production and gene sequencing analysis from vaginal Lactobacillus strains. Arch. Microbiol. 2014; 196(9): 645-53. https://dx.doi.org/10.1007/s00203-014-1003-1.
  18. Neeser J.R., Granato D., Rouvet M., Servin A., Teneberg S., Karlsson K.A. Lactobacillus johnsonii La1 shares carbohydrate-binding specificities with several enteropathogenic bacteria. Glycobiology. 2000; 10(11): 1193-9. https://dx.doi.org/10.1093/glycob/10.11.1193.
  19. Zárate G., Nader-Macias M.E. Influence of probiotic vaginal lactobacilli on in vitro adhesion of urogenital pathogens to vaginal epithelial cells. Lett. Appl. Microbiol. 2006; 43(2): 174-80. https://dx.doi.org/10.1111/j.1472-765X.2006.01934.x.
  20. Ribet D., Cossart P. How bacterial pathogens colonize their hosts and invade deeper tissues. Microbes Infect. 2015; 17(3): 173-83. https://dx.doi.org/10.1016/j.micinf.2015.01.004.
  21. Petrova M.I., Lievens E., Malik S., Imholz N., Lebeer S. Lactobacillus species as biomarkers and agents that can promote various aspects of vaginal health. Front. Physiol. 2015; 6: 81. https://dx.doi.org/10.3389/fphys.2015.00081.
  22. Pekmezovic M., Mogavero S., Naglik J.R., Hube B. Host-pathogen interactions during female genital tract infections. Trends Microbiol. 2019; 27(12): 982-96. https://dx.doi.org/10.1016/j.tim.2019.07.006.
  23. Uchihashi M., Bergin I.L., Bassis C.M., Hashway S.A., Chai D., Bell J.D. Influence of age, reproductive cycling status, and menstruation on the vaginal microbiome in baboons (Papio anubis). Am. J. Primatol. 2015; 77(5): 563-78. https://dx.doi.org/10.1002/ajp.22378.
  24. Ma W., Mishra S., Gajanayaka N., Angel J.B., Kumar A. HIV-1 Nef inhibits lipopolysaccharide-induced IL-12p40 expression by inhibiting JNK-activated NFκB in human monocytic cells. J. Biol. Chem. 2012; 287(1): 804. https://dx.doi.org/10.1074/jbc.A111.710013.
  25. Dethlefsen L., Huse S., Sogin M.L., Relman D.A. The pervasive effects of an antibiotic on the human gut microbiota, as revealed by deep 16S rRNA sequencing. PLoS Biol. 2008; 6(11): e280. https://dx.doi.org/10.1371/journal.pbio.0060280.
  26. Manichanh C., Rigottier-Gois L., Bonnaud E., Gloux K., Pelletier E., Frangeul L. et al. Reduced diversity of faecal microbiota in Crohn’s disease revealed by a metagenomic approach. Gut. 2006; 55(2): 205-11. https://dx.doi.org/10.1136/gut.2005.073817.
  27. Fredricks D.N., Fiedler T.L., Marrazzo J.M. Molecular identification of bacteria associated with bacterial vaginosis. N. Engl. J. Med. 2005; 353(18): 1899-911. https://dx.doi.org/10.1056/NEJMoa043802.
  28. Javed A., Parvaiz F., Manzoor S. Bacterial vaginosis: An insight into the prevalence, alternative treatments regimen and it’s associated resistance patterns. Microb. Pathog. 2019; 127: 21-30. https://dx.doi.org/10.1016/j.micpath.2018.11.046.
  29. Peebles K., Velloza J., Balkus J.E., McClelland R.S., Barnabas R.V. High global burden and costs of bacterial vaginosis: A systematic review and meta-analysis. Sex. Transm. Dis. 2019; 46(5): 304-11. https://dx.doi.org/10.1097/OLQ.0000000000000972.
  30. Мелкумян А.Р. Припутневич Т.В. Влагалищные лактобактерии – современные подходы к видовой идентификации и изучению их роли в микробном сообществе. Акушерство и гинекология. 2013; 7: 18-23.
  31. Ворошилина Е.С., Зорников Д.Л., Плотко Е.Э. Нормальное состояние микробиоценоза влагалища: оценка с субъективной, экспертной и лабораторной точек зрения. Вестник Российского государственного медицинского университета. 2017; 2: 42-7.
  32. Falsen E., Pascual C., Sjödén B., Ohlén M., Collins M.D. Phenotypic and phylogenetic characterization of a novel Lactobacillus species from human sources: description of Lactobacillus iners sp. nov. Int. J. Syst. Bacteriol. 1999; 49(Pt 1): 217-21. https://dx.doi.org/10.1099/00207713-49-1-217.
  33. Lebeer S., Vanderleyden J., De Keersmaecker S.C.J. Genes and molecules of lactobacilli supporting probiotic action. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2008; 72(4): 728-64, Table of Contents. https://dx.doi.org/10.1128/MMBR.00017-08.
  34. Yoshimura K., Ogawa M., Saito M. In vitro characteristics of intravaginal Lactobacilli; why is L. iners detected in abnormal vaginal microbial flora? Arch. Gynecol. Obstet. 2020; 302(3): 671-7. https://dx.doi.org/10.1007/s00404-020-05634-y.
  35. Kim H., Kim T., Kang J., Kim Y., Kim H. Is Lactobacillus gram-positive? A case study of Lactobacillus iners. Microorganisms. 2020; 8(7): 969. https://dx.doi.org/10.3390/microorganisms8070969.
  36. Vaneechoutte M. Lactobacillus iners, the unusual suspect. Res. Microbiol. 2017; 168(9-10): 826-36.
  37. Klebanoff M.A., Schwebke J.R., Zhang J., Nansel T.R., Yu K.-F., Andrews W.W. Vulvovaginal symptoms in women with bacterial vaginosis. Obstet. Gynecol. 2004; 104(2): 267-72. https://dx.doi.org/10.1016/j.resmic.2017.09.003.
  38. Ragaliauskas T., Plečkaitytė M., Jankunec M., Labanauskas L., Baranauskiene L., Valincius G. Inerolysin and vaginolysin, the cytolysins implicated in vaginal dysbiosis, differently impair molecular integrity of phospholipid membranes. Sci. Rep. 2019; 9(1): 10606. https://dx.doi.org/10.1038/s41598-019-47043-5.
  39. Amabebe E., Anumba D.O.C. The vaginal microenvironment: the physiologic role of Lactobacilli. Front. Med. (Lausanne). 2018; 5: 181. https://dx.doi.org/10.3389/fmed.2018.00181.
  40. Будиловская О.В. Современные представления о лактобациллах влагалища женщин репродуктивного возраста. Журнал акушерства и женских болезней. 2016; 96(4): 34-43.
  41. Macklaim J.M., Gloor G.B., Anukam K.C., Cribby S., Reid G. At the crossroads of vaginal health and disease, the genome sequence of Lactobacillus iners AB-1. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011; 108(Suppl. 1): 4688-95. https://dx.doi.org/10.1073/pnas.1000086107.
  42. Nilsen T., Swedek I., Lagenaur L.A., Parks T.P. Novel selective inhibition of Lactobacillus iners by Lactobacillus-derived bacteriocins. Appl. Environ. Microbiol. 2020; 86(20): e01594-20. https://dx.doi.org/10.1128/AEM.01594-20.
  43. Bretelle F., Rozenberg P., Pascal A., Favre R., Bohec C., Loundou A. et al. High Atopobium vaginae and Gardnerella vaginalis vaginal loads are associated with preterm birth. Clin. Infect. Dis. 2015; 60(6): 860-7. https://dx.doi.org/10.1093/cid/ciu966.
  44. Piot P., van Dyck E., Goodfellow M., Falkow S. A taxonomic study of Gardnerella vaginalis (Haemophilus vaginalis) Gardner and Dukes 1955. J. Gen. Microbiol. 1980; 119(2): 373-96. https://dx.doi.org/10.1099/00221287-119-2-373.
  45. Rosca A.S., Castro J., Sousa L.G.V., Cerca N. Gardnerella and vaginal health: the truth is out there. FEMS Microbiol. Rev. 2020; 44(1): 73-105. https://dx.doi.org/10.1093/femsre/fuz027.
  46. González Pedraza Avilés A., Ortíz Zaragoza M.C., Irigoyen Coria A. Bacterial vaginosis a “broad overview”. Rev. Latinoam. Microbiol. 1999; 41(1): 25-34.
  47. Zozaya-Hinchliffe M., Lillis R., Martin D.H., Ferris M.J. Quantitative PCR assessments of bacterial species in women with and without bacterial vaginosis. J. Clin. Microbiol. 2010; 48(5): 1812-9. https://dx.doi.org/10.1128/JCM.00851-09.
  48. Vaneechoutte M., Guschin A., Van Simaey L., Gansemans Y., Van Nieuwerburgh F., Cools P. Emended description of Gardnerella vaginalis and description of Gardnerella leopoldii sp. nov., Gardnerella piotii sp. nov. and Gardnerella swidsinskii sp. nov., with delineation of 13 genomic species within the genus Gardnerella. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2019; 69(3): 679-87. https://dx.doi.org/10.1099/ijsem.0.003200.
  49. Castro J., Rosca A.S., Cools P., Vaneechoutte M., Cerca N. Gardnerella vaginalis enhances Atopobium vaginae viability in an in vitro model. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2020; 10: 83. https://dx.doi.org/10.3389/fcimb.2020.00083.
  50. Macklaim J.M., Fernandes A.D., Di Bella J.M., Hammond J.-A., Reid G., Gloor G.B. Comparative meta-RNA-seq of the vaginal microbiota and differential expression by Lactobacillus iners in health and dysbiosis. Microbiome. 2013; 1(1): 12. https://dx.doi.org/10.1186/2049-2618-1-12.

Поступила 13.10.2022

Принята в печать 06.12.2022

Об авторах / Для корреспонденции

Миханошина Наталья Владимировна, врач-бактериолог, заведующая лабораторией по сбору и хранению биоматериалов института микробиологии, антимикробной терапии и эпидемиологии, НМИЦ АГП им. В.И. Кулакова Минздрава России, +7(916)546-47-80, mikhanoshina.natalya@yandex.ru, https://orcid.org/0000-0002-2868-0867, 117997, Россия, Москва, ул. Академика Опарина, д. 4.
Припутневич Татьяна Валерьевна, чл.-корр. РАН, д.м.н., директор института микробиологии, антимикробной терапии и эпидемиологии, НМИЦ АГП им. В.И. Кулакова Минздрава России, +7(910)414-56-16, priput1@gmail.com, https://orcid.org/0000-0002-4126-9730, 117997, Россия, Москва ул. Академика Опарина, д. 4.
Байрамова Гюльдана Рауфовна, д.м.н., профессор кафедры акушерства и гинекологии Департамента профессионального образования, заведующая по клинической работе научно-поликлинического отделения, НМИЦ АГП им. В.И. Кулакова Минздрава России, +7(495)438-18-66 (доб. 1489), bayramova@mail.ru,
https://orcid.org/0000-0003-4826-661X, 117997, Россия, Москва, ул. Академика Опарина, д. 4.
Автор, ответственный за переписку: Миханошина Наталья Владимировна, mikhanoshina.natalya@yandex.ru

Также по теме

№5 / 2023
Хашукоева А.З., Маркова Э.А., Беслангурова З.А., Ляфишева Д.М., Шокулова З.Х.
Периоперационная санация женщин с неспецифическим вульвовагинитом и бактериальным вагинозом
№8 / 2021
Кира Е.Ф., Халтурина Ю.В.
Микробиоценоз и локальный иммунологический статус влагалища
№4 / 2021
Шкарин В.В., Саперкин Н.В., Венедиктова А.А., Каплина А.А.
Влияние отдельных оппортунистических инфекций и инфекций, передаваемых половым путем, на демографические процессы. Комплексная коморбидность
№11 / 2023
Аполихина И.А., Рахматулина М.Р., Припутневич Т.В., Горбунова Е.А., Гущин А.Е., Потекаев Н.Н., Баранов И.И.
Систематический обзор эффективности и безопасности применения нифуратела у женщин с заболеваниями, сопровождающимися патологическими выделениями из половых путей
№12 / 2020
Карахалис Л.Ю., Пономарева Ю.С., Петренко В.С., Петренко С.И., Багдасарян Л.Ю.
Коррекция микробиоты влагалища при сочетанной патологии
Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.