Молекулярно-генетические и фенотипические особенности синантропных и патогенных штаммов Gardnerella vaginalis

Припутневич Т.В., Муравьева В.В., Гордеев А.Б.

ФГБУ Национальный медицинский исследовательский центр акушерства, гинекологии и перинатологии им. академика В.И. Кулакова Минздрава России, Москва
Проанализированы данные современной научной литературы о молекулярно-генетических и фенотипических особенностях синантропных и патогенных штаммов Gardnerella vaginalis, выделенных из вагинального отделяемого пациенток с бактериальным вагинозом, и взаимосвязи особенностей штаммов с развитием бактериального вагиноза. Рассмотрены данные зарубежных и отечественных статей по теме исследования, найденных в Pubmed и eLIBRARY. В последнее время публикуются противоречивые данные о взаимосвязи молекулярно-генетических и фенотипических особенностей штаммов G. vaginalis с развитием бактериального вагиноза. Хотя бактериальный вагиноз известен с давних времен, пока не удается кардинально продвинуться в понимании механизмов симптомного и асимптомного течения заболевания и его рецидивирования. Однако существенные подвижки в развитии молекулярной биологии вселяют надежду на возможность обнаружения молекулярно-генетических маркеров, позволяющих прогнозировать эффективность этиотропной терапии бактериального вагиноза и возможность его рецидивов.

Ключевые слова

Gardnerella vaginalis
бактериальный вагиноз
типирование
молекулярно-генетические особенности
факторы вирулентности

Список литературы

  1. Ranjit E., Raghubanshi B.R., Maskey S., Parajuli P. Prevalence of bacterial vaginosis and its association with risk factors among nonpregnant women: a hospital based study. Int. J. Microbiol. 2018; 2018: 8349601.
  2. Sobel J.D. Bacterial vaginosis. Annu. Rev. Med. 2000; 51: 349-56.
  3. Patterson J.L., Stull-Lane A., Girerd P.H., Jefferson K.K. Analysis of adherence, biofilm formation and cytotoxicity suggests a greater virulence potential of Gardnerella vaginalis relative to other bacterial-vaginosis-associated anaerobes. Microbiology. 2010; 156(Pt 2): 392-9.
  4. Карапетян Т.Э., Анкирская А.С., Муравьева В.В. Бактериальный вагиноз в первом триместре беременности. Медицинский совет. 2015; 20: 68-71.
  5. Jackie S., Gilbert D., David W., Jensen J.S. Руководство по ведению пациенток с синдромом патологических вагинальных выделений (ЮСТИ/ВОЗ, 2011). Consilium medicum. 2014; 6: 43-51.
  6. Мелкумян А.Р., Припутневич Т.В., Анкирская А.С., Трофимов Д.Ю., Муравьева В.В., Муллабаева С.М., Завьялова М.Г. Видовой состав лактобактерий при различном состоянии микробиоты влагалища у беременных. Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2013; 15(1): 72-9.
  7. Анкирская А.С. Бактериальный вагиноз. Акушерство и гинекология. 2005; 3: 10-3.
  8. Amsel R., Totten P.A., Spigel C.A., Chen K.C.S., Eschenbach D., Holms K.K. Nonspecific vaginitis. Diagnostic criteria and microbial and epidemiologic associations. Am. J. Med. 1983; 74(1): 14-22.
  9. Menard J.-P., Mazouni C., Salem-Cherif I., Fenollar F., Raoult D., Boubli L. et al. High vaginal concentrations of Atopobium vaginae and Gardnerella vaginalis in women undergoing preterm labor. Obstet. Gynecol. 2010; 115(1): 134-40.
  10. Bradshaw C.S., Tabrizi S.N., Fairley C.K., Morton A.N., Rudland E., Garland S.M. The association of Atopobium vaginae and Gardnerella vaginalis with bacterial vaginosis and recurrence after oral metronidazole therapy. J. Infect. Dis. 2006; 194(6): 828-36.
  11. Gardner H.L., Dukes C.H. Haemophilus vaginalis vaginitis: a newly defined specific infection previously classified as ‘nonspecific’ vaginitis. Am. J. Obstet. Gynecol. 1955; 69(5): 962-76.
  12. Kim T.K., Thomas S.M., Ho M., Sharma S., Reich C.I., Frank J.A. et al. Heterogeneity of vaginal microbial communities within individuals. J. Clin. Microbiol. 2009; 47(4): 1181-9.
  13. Dowd S.E., Wolcott R.D., Sun Y., McKeehan T., Smith E., Rhoads D. Polymicrobial nature of chronic diabetic foot ulcer biofilm infection determined using bacterial tag encoded FLX amplicon pyrosequencing (bTEFAP). PLoS One. 2008; 3(10): e3326.
  14. Swidsinski A., Mendling W., Loening-Baucke V., Ladhoff A., Swidsinski W., Hale L.P. et al. Adherent biofilms in bacterial vaginosis. Obstet. Gynecol. 2005; 106(5, Pt 1): 1013-23.
  15. Gelber S.E., Aguilar J.L., Lewis K.L., Ratner A.J. Functional and phylogenetic characterization of vaginolysin, the human-specific cytolysin from Gardnerella vaginalis. J. Bacteriol. 2008; 190(11): 3896-903.
  16. Mania-Pramanik J., Kerkar S.C., Salvi V.S. Bacterial vaginosis: a cause of infertility? Int. J. STD AIDS. 2009; 20(11): 778-81.
  17. Menard J.P., Fenollar F., Henry M., Bretelle F., Raoult D. Molecular quantification of Gardnerella vaginalis and Atopobium vaginae loads to predict bacterial vaginosis. Clin. Infect. Dis. 2008; 47(1): 33-43.
  18. Atashili J., Poole C., Ndumbe P.M., Adimora A.A., Smith J.S. Bacterial vaginosis and HIV acquisition: a meta-analysis of published studies. AIDS. 2008; 22(12): 1493-501.
  19. Yoon H.J., Chun J., Kim J.H., Kang S.S., Na D.J. Gardnerella vaginalis septicaemia with pyelonephritis, infective endocarditis and septic emboli in the kidney and brain of an adult male. Int. J. STD AIDS. 2010; 21(9): 653-7.
  20. Neri P., Salvolini S., Giovannini A., Meriotti C. Retinal vasculitis associated with asymptomatic Gardnerella vaginalis infection: a new clinical entity. Ocul. Immunol. Inflamm. 2009; 17(1): 36-40.
  21. Sivadon-Tardy V., Roux A.L., Piriou P., Herrmann J.L., Gaillard J.L., Rottman M. Gardnerella vaginalis acute hip arthritis in a renal transplant recipient. J. Clin. Microbiol. 2009; 47(1): 264-5.
  22. Graham S., Howes C., Dusmuir R., Sandoe J. Vertebral osteomyelitis and discitis due to Gardnerella vaginalis. J. Med. Microbiol. 2009; 58(Pt 10): 1382-4.
  23. Gilbert N.M., Lewis W.G., Lewis A.L. Clinical features of bacterial vaginosis in a murine model of vaginal infection with Gardnerella vaginalis. PLoS One. 2013; 8 (3): e59539.
  24. Leopold S. Heretofore undescribed organism isolated from the genitourinary system. U. S. Armed Forces Med. J. 1953; 4(2): 263-6.
  25. Piot P., Van Dyck E., Peeters M., Hale J., Totten P.A., Holmes K.K. Biotypes of Gardnerella vaginalis. J. Clin. Microbiol. 1984; 20(4): 667-79.
  26. Benito R., Vazquez J.A., Berron S., Fenoll A., Saez-Neito J.A. A modified scheme for biotyping Gardnerella vaginalis. J. Med. Microbiol. 1986; 21(4): 357-9.
  27. Briselden A.M., Hillier S.L. Longitudinal study of the biotypes of Gardnerella vaginalis. J. Clin. Microbiol. 1990; 28(12): 2761-4.
  28. Udayalaxmi J., Bhat G.K., Kotigadde S. Biotypes and virulence factors of Gardnerella vaginalis isolated from cases of bacterial vaginosis. Indian J. Med. Microbiol. 2011; 29(2): 165-8.
  29. Pleckaityte M., Janulaitiene M., Lasickiene R., Zvirbliene A. Genetic and biochemical diversity of Gardnerella vaginalis strains isolated from women with bacterial vaginosis. FEMS Immunol. Med. Microbiol. 2012; 65(1): 69-77.
  30. El Aila N.A., Tency I., Claeys G., Verstraelen H., Saerens B., Santiago G.L. et al. Identification and genotyping of bacteria from paired vaginal and rectal samples from pregnant women indicates similarity between vaginal and rectal microflora. BMC Infect. Dis. 2009; 9: 167.
  31. Hummelen R., Fernandes A.D., Macklaim J.M., Dickson R.J., Changalucha J., Gloor G.B. et al. Deep sequencing of the vaginal microbiota of women with HIV. PLoS One. 2010; 5(8): e12078.
  32. Hill J.E., Goh S.H., Money D.M., Doyle M., Li A., Crosby W.L. et al. Characterization of vaginal microflora of healthy, nonpregnant women by chaperonin-60 sequence based methods. Am. J. Obstet. Gynecol. 2005; 193(3, Pt 1): 682-92.
  33. Schellenberg J.J., Links M.G., Hill J.E., Dumonceaux T.J., Kimani J., Jaoko W. et al. Molecular definition of vaginal microbiota in East African commercial sex workers. Appl. Environ. Microbiol. 2011; 77(12): 4066-74.
  34. Lopes dos Santos Santiago G., Deschaght P., El Aila N., Kiama T.N., Verstraelen H., Jefferson K.K. et al. Gardnerella vaginalis comprises three genotypes of which two produce sialidase. Am. J. Obstet. Gynecol. 2011; 204(5):450. e1-7.
  35. Paramel Jayaprakash T., Schellenberg J.J., Hill J.E. Resolution and characterization of distinct cpn60-based subgroups of gardnerella vaginalis in the vaginal microbiota. PLoS One. 2012; 7(8): e43009.
  36. Harwich M.D. Jr., Alves J.M., Buck G.A., Strauss, J.F., Patterson J.L., Oki A.T. et al. Drawing the line between commensal and pathogenic Gardnerella vaginalis through genome analysis and virulence studies. BMC Genomics. 2010; 11: 375.
  37. Yeoman C.J., Yildirim S., Thomas S.M., Durkin A.S., Torralba M., Sutton G. et al. Comparative genomics of Gardnerella vaginalis strains reveals substantial differences in metabolic and virulence potential. PLoS One. 2010; 5(8): e12411.
  38. Ahmed A., Earl J., Retchless A., Hillier S.L., Rabe L.K., Cherpes T.L. et al. Comparative genomic analyses of 17 clinical isolates of Gardnerella vaginalis provide evidence of multiple genetically isolated clades consistent with subspeciation into genovars. J. Bacteriol. 2012; 194(15): 3922-37.
  39. Balashov S.V., Mordechai E., Adelson M.E., Gygax S.E. Identification, quantification and subtyping of Gardnerella vaginalis in noncultured clinical vaginal samples by quantitative PCR. J. Med. Microbiol. 2014; 63(Pt 2): 162-75.
  40. Schellenberg J.J., Paramel Jayaprakash T., Withana Gamage N., Patterson M.H., Vaneechoutte M., Hill J.E. Gardnerella vaginalis subgroups defined by cpn60 sequencing and sialidase activity in isolates from Canada, Belgium and Kenya. PLoS One. 2016; 11(1): e0146510.
  41. Janulaitiene M., Paliulyte V., Grinceviciene S., Zakareviciene J., Vladisauskiene A., Marcinkute A. et al. Prevalence and distribution of Gardnerella vaginalis subgroups in women with and without bacterial vaginosis. BMC Infectious Diseases. 2017; 17(1): 394.
  42. Schuyler J.A., Mordechai E., Adelson M.E., Sobel J.D., Gygax S.E., Hilbert D.W. Identification of intrinsically metronidazole-resistant clades of Gardnerella vaginalis. Diagn. Microbiol. Infect. Dis. 2016; 84(1): 1-3.
  43. Hilbert D.W., Schuyler J.A., Adelson M.E., Mordechai E., Sobel J.D., Gygax S.E. Gardnerella vaginalis population dynamics in bacterial vaginosis. Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis. 2017; 36(7): 1269-78.
  44. Castro J., França A., Bradwell K.R., Serrano M.G., Jefferson K. K., Cerca N. Comparative transcriptomic analysis of Gardnerella vaginalis biofilms vs. planktonic cultures using RNA-seq. NPJ Biofilms Microbiomes. 2017; 3: 3.
  45. Schellenberg J.J., Patterson M.H., Hill J.E. Gardnerella vaginalis diversity and ecology in relation to vaginal symptoms. Res. Microbiol. 2017; 168(9-10):837-44.
  46. Cauci S., Monte R., Ropele M., Missero C., Not T., Quadrifoglio F. et al. Pore-forming and haemolytic properties of the Gardnerella vaginalis cytolysin. Mol. Microbiol. 1993; 9(6): 1143-55.
  47. Giddings K.S., Zhao J., Sims P.J., Tweten R.K. Human CD59 is a receptor for the cholesterol-dependent cytolysin intermedilysin. Nat. Struct. Mol. Biol. 2004; 11(12): 1173-8.
  48. Nagamune H., Ohnishi C., Katsuura A., Fushitani K., Whiley R.A., Tsuji A. et al. Intermedilysin, a novel cytotoxin specific for human cells secreted by Streptococcus intermedius UNS46 isolated from a human liver abscess. Infect. Immun. 1996; 64(8): 3093-100.
  49. Castro J., Alves P., Sousa C., Cereija T., Franca A., Jefferson K.K. et al. Using an in-vitro biofilm model to assess the virulence potential of bacterial vaginosis or non-bacterial vaginosis Gardnerella vaginalis isolates. Sci. Rep. 2015; 5: 11640.
  50. Knupp de Souza D.M., Diniz C.G., Filho D.S., Andrade de Oliveira L.M., Coelho D.M., Talha L.S. et al. Antimicrobial susceptibility and vaginolysin in Gardnerella vaginalis from healthy and bacterial vaginosis diagnosed women. J. Infect. Dev. Ctries. 2016; 10(9): 913-9.
  51. Scott T.G., Curran B., Smyth C.J. Electron microscopy of adhesive interactions between Gardnerella vaginalis and vaginal epithelial cells, McCoy cells and human red blood cells. J. Gen. Microbiol. 1989; 135(3): 475-80.
  52. Nikolaitchouk N., Andersch B., Falsen E., Strombeck L., Mattsby-Baltzer I. The lower genital tract microbiota in relation to cytokine-, SLPI- and endotoxin levels: application of checkerboard DNA–DNA hybridization (CDH). APMIS. 2008; 116(4): 263-77.
  53. Verstraelen H., Verhelst H., Claeys R., Temmerman G., Vaneechoutte M. Culture-independent analysis of vaginal microflora: the unrecognized association of Atopobium vaginae with bacterial vaginosis. Am. J. Obstet. Gynecol. 2004; 191(4): 1130-2.
  54. Lewis A.L., Lewis W.G. Host sialoglycans and bacterial sialidases: a mucosal perspective. Cell. Microbiol. 2012; 14(8): 1174-82.
  55. Lewis W.G., Robinson L.S., Gilbert N.M., Perry J.C., Lewis A.L. Degradation, foraging, and depletion of mucus sialoglycans by the vagina-adapted Actinobacterium Gardnerella vaginalis. J. Biol. Chem. 2013; 288(17): 12067-79.
  56. Hardy L., Jespers V., Van den Bulck M., Buyze J., Mwambarangwe L., Musengamana V. et al. The presence of the putative Gardnerella vaginalis sialidase A gene in vaginal specimens is associated with bacterial vaginosis biofilm. PLoS One. 2017; 12(2): e0172522.
  57. Schellenberg J.J., Patterson M.H., Hill J.E. Gardnerella vaginalis diversity and ecology in relation to vaginal symptoms. Res. Microbiol. 2017; 168(9-10): 837-44.
  58. Jarosik G.P., Land C.B., Duhon P., Chandler R., Mercer T. Acquisition of Iron by Gardnerella vaginalis. Infect. Immun. 1998; 66(10): 5041-7.
  59. Beigi R.H., Austin M.N., Meyn L.A., Krohn M.A., Hillier S.L. Antimicrobial resistance associated with the treatment of bacterial vaginosis. Am. J. Obstet. Gynecol. 2004; 191(4): 1124-9.

Поступила 01.06.2018

Принята в печать 22.06.2018

Об авторах / Для корреспонденции

Припутневич Татьяна Валерьевна, д.м.н., заведующая отделом микробиологии и клинической фармакологии ФГБУ «НМИЦ АГиП им.В.И. Кулакова»
Минздрава России. Адрес: 117997, Россия, г. Москва, ул. Академика Опарина, д. 4. Телефон: 8 (910) 414-56-16. E-mail: t_priputnevich@oparina4.ru.
Муравьева Вера Васильевна, к.б.н., старший научный сотрудник лаборатории микробиологии ФГБУ «НМИЦ АГиП им.В.И. Кулакова» Минздрава России.
Адрес: 117997, Россия, г. Москва, ул. Академика Опарина, д. 4. Телефон: 8 (906) 723-72-35. E-mail: v_muravieva@oparina4.ru.
Гордеев Алексей Борисович, к.б.н., старший научный сотрудник лаборатории микробиологии ФГБУ «НМИЦ АГиП им.В.И. Кулакова» Минздрава России.
Адрес: 17997, Россия, г. Москва, ул. Академика Опарина, д. 4. Телефон: 8 (916) 226-86-67. E-mail: a_gordeev@oparina4.ru.

Для цитирования: Припутневич Т.В., Муравьева В.В., Гордеев А.Б. Молекулярно-генетические и фенотипические особенности синантропных и патогенных штаммов Gardnerella vaginalis. Акушерство и гинекология. 2019; 3: 10-7.
https://dx.doi.org/10.18565/aig.2019.3.10-17

Также по теме

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.