Заболевания пародонта и их взаимосвязь с нежелательными исходами беременности

DOI

https://dx.doi.org/10.18565/aig.2022.4.26-33

Бурдули А.Г., Балмасова И.П., Царев В.Н., Арутюнов С.Д.
1) ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр акушерства, гинекологии и перинатологии имени академика В.И. Кулакова» Министерства здравоохранения Российской Федерации, Москва, Россия; 2) ФГБОУ ВО «Московский государственный медико-стоматологический университет имени А.И. Евдокимова» Министерства здравоохранения Российской Федерации, Москва, Россия; 3) ФГАОУ ВО «Российский университет дружбы народов» Министерства науки и высшего образования Российской Федерации, Москва, Россия

Заболевания пародонта относятся к числу широко распространенных в мире и являются фактором риска большого числа патологических процессов системного характера. К числу таких системных состояний причисляют в настоящее время нежелательные исходы беременности. Данный обзор посвящен анализу этиопатогенетических механизмов взаимосвязи болезней пародонта с нежелательными исходами беременности.Проведен анализ публикаций последних лет по заданной теме.
В настоящее время большинство исследователей считает, что ключевым фактором, связывающим болезни пародонта с системной патологией, является способность ряда пародонтопатогенных бактерий персистировать в организме с достижением отдаленных органов и тканей, что вызывает выраженный воспалительный ответ не только на локальном, но и на системном уровне. У беременных женщин частота развития болезней пародонта достигает 40% и сопровождается значительным ростом встречаемости преждевременных родов, преждевременного разрыва околоплодных оболочек, низкой массы тела плода, преэклапсии и других нежелательных явлений. В основе подобных нарушений течения гестационного процесса лежит развитие воспалительных реакций, сопровождающих пародонтит и принимающих со временем системный характер. Воспаление, в свою очередь, провоцирует родовую деятельность. Кроме того, зафиксировано появление пародонтопатогенных бактерий в плаценте и околоплодных водах при сопутствующих беременности болезнях пародонтита, что сказывается на развитии плода. Среди пародонтопатогенов в этих случаях преобладает Porphyromonas gingivalis c его уникальным набором факторов вирулентности, способностью к внутриклеточному поражению макрофагов и к индукции аутоиммунных процессов, сопровождающихся выработкой кардиолипин-специфических антител.
Заключение: Определена взаимосвязь между заболеваниями пародонта и неблагоприятными исходами беременности в связи с единством ряда этиопатогенетических механизмов. Наличие этих явлений создает перспективу профилактики нежелательных исходов беременности через мероприятия, направленные на лечение болезней пародонта.

беременность

нежелательные исходы беременности

заболевания пародонта

пародонтопатогенные бактерии

воспаление

Полный текст статьи
доступен в "Библиотеке Врача"

Hajishengallis G., Darveau R.P., Curtis M.A. The keystone-pathogen hypothesis. Nat. Rev. Microbiol. 2012; 10(10): 717-25. https://dx.doi.org/10.1038/nrmicro2873.
Лепеева Н.А., Ермолаева Л.А., Шишкин А.Н. Состояние тканей пародонта у больных метаболическим синдромом. Вестник Санкт-Петербургского университета. 2012; 11(3): 145-52.
Балмасова И.П., Царёв В.Н., Янушевич О.О., Маев И.В., Мкртумян А.М., Арутюнов С.Д. Микроэкология пародонта. Взаимосвязь локальных и системных эффектов. М.: Практическая медицина; 2021.264 с.
Bui F.Q., Almeida-da-Silva C.L.C., Huynh B., Trinh A., Liu J., Woodward J. et al. Association between periodontal pathogens and systemic disease. Biomed. J. 2019; 42(1): 27-35. https://dx.doi.org/10.1016/j.bj.2018.12.001.
Bostanci N., Belibasakis G.N. Porphyromonas gingivalis: an invasive and evasive opportunistic oral pathogen. FEMS Microbiol. Lett. 2012; 331(1): 1-9. https://dx.doi.org/10.1111/j.1574-6968.2012.02579.x.
Cullinan M.P., Seymour G.J. Periodontal disease and systemic illness: will the evidence ever be enough? Periodontol 2000. 2013; 62(1): 271-86. https://dx.doi.org/10.1111/prd.12007.
Goldenberg R.L., Culhane J.F., Iams J.D., Romero R. Epidemiology and causes of preterm birth. Lancet. 2008; 371(9606): 75-84. https://dx.doi.org/10.1016/S0140-6736(08)60074-4.
Dasanayake A. Poor periodontal health of the pregnant woman as a risk factor for low birth weight. Ann. Periodontol. 1998; 3(1): 206-12. https://dx.doi.org/10.1902/annals.1998.3.1.206.
Mercer B.M. Preterm premature rupture of the membranes: diagnosis and management. Obstet. Gynecol. 2003; 101(1): 178-93. https://dx.doi.org/10.1016/j.clp.2004.06.004.
Figuero E., Carrillo‐de‐Albornoz A., Martín C., Tobías A., Herrera D. Effect of pregnancy on gingival inflammation in systematically healthy women: a systematic review. J. Clin. Periodontol. 2013; 40(5): 457‐73. https://dx.doi.org/10.1111/jcpe.12053.
Lopez N.J., Smith P.C., Gutierrez J. Periodontal therapy may reduce the risk of preterm low birth weight in women with periodontal disease: A randomized controlled trial. J. Periodontol. 2002; 73(8): 911-24. https://dx.doi.org/10.1902/jop.2002.73.8.911.
Ide M., Papapanou P.N. Epidemiology of association between maternal periodontal disease and adverse pregnancy outcomes – systematic review. J. Clin. Periodontol. 2013; 84(4, Suppl.): 181‐94. https://dx.doi.org/10.1902/jop.2013.134009.
Boggess K.A., Lieff S., Murtha A.P., Moss K., Beck J., Offenbacher S. Maternal periodontal disease is associated with an increased risk for preeclampsia. Obstet. Gynecol. 2003; 101(2): 227‐31. https://dx.doi.org/10.1016/s0029-7844(02)02314-1.
Xiong X., Buekens P., Vastardis S., Yu S.M. Periodontal disease and pregnancy outcomes: state-of‐the‐science. Obstet. Gynecol. Surv. 2007; 62(9): 605‐15. https://dx.doi.org/10.1097/01.ogx.0000279292.63435.40.
Swamy G., Murtha A., Jared H., Boggess K., Lieff S., Heine P. et al. Post‐cesarean infection in women with periodontal disease. Am. J. Obstet. Gynecol. 2002; 187(6, Suppl. 1): 225. (A610).
Mohr S., Amylidi-Mohr S.K., Stadelmann P., Sculean A., Persson R., Eick S., Surbek D.V. Systemic inflammation in pregnant women with periodontitis and preterm prelabor rupture of membranes: A prospective case-control study. Front. Immunol. 2019; 10: 2624. https://dx.doi.org/10.3389/fimmu.2019.02624.
Boggess K.A., Edelstein B.L. Oral health in women during preconception and pregnancy: implications for birth outcomes and infant oral health. Matern. Child Health J. 2006; 10(5, Suppl.): S169-74. https://dx.doi.org/10.1007/s10995-006-0095-x.
Dortbudak O., Eberhardt R., Ulm M., Persson G.R. Periodontitis, a marker of risk in pregnancy for preterm birth. J. Clin. Periodontol. 2005; 32(1): 45-52. https://dx.doi.org/10.1111/j.1600-051X.2004.00630.x.
Escobar-Arregoces F., Latorre-Uriza C., Velosa-Porras J., Roa-Molina N., Ruiz A.J., Silva J. et al. Inflamatory response in pregnant women with high risk of preterm delivery and its relationship with periodontal disease: a pilot study. Acta Odontol. Latinoam. 2018; 31(1): 53-7.
Challis J.R., Lockwood C.J., Myatt L., Norman J.E., Strauss J.F. 3rd, Petraglia F. Inflammation and pregnancy. Reprod. Sci. 2009; 16(2): 206-15. https://dx.doi.org/10.1177/1933719108329095.
Stadelmann P., Alessandri R., Eick S., Salvi G.E., Surbek D., Sculean A. The potential association between gingival crevicular fluid inflammatory mediators and adverse pregnancy outcomes: a systematic review. Clin. Oral Investig. 2013; 17(6): 1453-63. https://dx.doi.org/10.1007/s00784-013-0952-0.
Cetin I., Pileri P., Villa A., Calabrese S., Ottolenghi L., Abati S. Pathogenic mechanisms linking periodontal diseases with adverse pregnancy outcomes. Reprod. Sci. 2012; 19(6): 633-41. https://dx.doi.org/10.1177/1933719111432871.
Palm M., Axelsson O., Wernroth L., Larsson A., Basu S. Involvement of inflammation in normal pregnancy. Acta Obstet. Gynecol. Scand. 2013; 92(5): 601-5. https://dx.doi.org/10.1111/aogs.12093.
Green E.S., Arck P.C. Pathogenesis of preterm birth: bidirectional inflammation in mother and fetus. Semin. Immunopathol. 2020; 42(4): 413-29. https://dx.doi.org/10.1007/s00281-020-00807-y.
Saito S., Nakashima A., Shima T., Ito M. Th-1/Th2/Th-17 and regulatory T-cell paradigm in pregnancy. Am. J. Reprod. Immunol. 2010; 63(6): 601-10. https://dx.doi.org/10.1111/j.1600-0897.2010.00852.x.
Хаматова А.А., Чеботарева Т.А., Балмасова И.П. Тканерезидентные натуральные киллеры: особенности функционирования в матке и децидуальной оболочке. Иммунология. 2021; 42(5): 574-80. https://dx.doi.org/10.33029/0206-4952-2021-42-5-574-580.
Bardou M., Hadi T., Mace G., Pesant M., Debermont J., Barrichon M. et al. Systemic increase in human maternal circulating CD14+CD16-MCP-1+ monocytes as a marker of labor. Am. J. Obstet. Gynecol. 2014; 210(1): 70. e1-70. e9. https://dx.doi.org/10.1016/j.ajog.2013.08.031.
Fukui A., Ntrivalas E., Fukuhara R., Fujii S., Mizunuma H., Gilman-Sachs A. et al. Correlation between natural cytotoxicity receptors and intracellular cytokine expression of peripheral blood NK cells in women with recurrent pregnancy losses and implantation failures. Am. J. Reprod. Immunol. 2009; 62(6): 371-80. https://dx.doi.org/10.1111/j.1600-0897.2009.00750.x.
Zheng Y., Dong C., Yang J., Jin Y., Zheng W., Zhou Q. et al. Exosomal microRNA-155-5p from PDLSCs regulated Th17/Treg balance by targeting sirtuin-1 in chronic periodontitis. J. Cell. Physiol. 2019; 234(11): 20662-74. https://dx.doi.org/10.1zz002/jcp.28671.
Aagaard K., Ma J., Antony K.M., Ganu R., Petrosino J., Versalovic J. The placenta harbors a unique microbiome. Sci. Transl. Med. 2014; 6(237): 237ra65. https://dx.doi.org/10.1126/scitranslmed.3008599.
Parris K.M., Amabebe E., Cohen M.C., Anumba D.O. Placental microbial-metabolite profiles and inflammatory mechanisms associated with preterm birth. J. Clin. Pathol. 2021; 74(1): 10-8. https://dx.doi.org/10.1136/jclinpath-2020-206536.
Stinson L.F., Boyce M.C., Payne M.S., Keelan J.A. The not-so-sterile womb: evidence that the human fetus is exposed to bacteria prior to birth. Front. Microbiol. 2019; 10: 1124. https://dx.doi.org/10.3389/fmicb.2019.01124.
Mendelson C.R. Minireview: fetal-maternal hormonal signaling in pregnancy and labor. Mol. Endocrinol. 2009; 23(7): 947-54. https://dx.doi.org/10.1210/me.2009-0016.
Morgan T.K. Role of the placenta in preterm birth: a review. Am. J. Perinatol. 2016; 33(3): 258-66. https://dx.doi.org/10.1055/s-0035-1570379.
DiGiulio D.B., Romero R., Amogan H.P., Kusanovic J.P., Bik E.M., Gotsch F. et al. Microbial prevalence, diversity and abundance in amniotic fluid during preterm labor: a molecular and culture-¬based investigation. PLoS One. 2008; 3(8): e3056. https://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0003056.
Leon L.J., Doyle R., Diez-Benavente E., Clark T.G., Klein N., Stanier P., Moore G.E. Enrichment of clinically relevant organisms in spontaneous preterm-delivered placentas and reagent contamination across all clinical groups in a large pregnancy cohort in the United Kingdom. Appl. Environ. Microbiol. 2018; 84(14): e00483-e00518. https://dx.doi.org/10.1128/AEM.00483-18.
Bardos J., Fiorentino D., Longman R.E., Paidas M. Immunological role of the maternal uterine microbiome in pregnancy: pregnancies pathologies and alterated microbiota. Front. Immunol. 2020; 10: 2823. https://dx.doi.org/10.3389/fimmu.2019.02823.
Prince A.L., Ma J., Kannan P.S., Alvarez M., Gisslen T., Harris R.A. et al. The placental membrane microbiome is altered among subjects with spontaneous preterm birth with without chorioamnionitis. Am. J. Obstet. Gynecol. 2016; 214(5): 627. e1-627. e16. https://dx.doi.org/10.1016/j.ajog.2016.01.193.
Romero R., Dey S.K., Fisher S.J. Preterm labor: one syndrome, many causes. Science. 2014; 345(6198): 760-5. https://dx.doi.org/10.1126/science.1251816.
Witkin S.S. The vaginal microbiome, vaginal anti-microbial defence mechanisms and the clinical challenge of reducing infection-related preterm birth. BJOG. 2015; 122(2): 213-8. https://dx.doi.org/10.1111/1471-0528.13115.
Goepfert A.R., Jeffcoat M.K., Andrews W.W., Faye-Petersen O., Cliver S.P., Goldenberg R.L., Hauth J.C. Periodontal disease and upper genital tract inflammation in early spontaneous preterm birth. Obstet. Gynecol. 2004; 104(4): 777-83. https://dx.doi.org/10.1097/01.AOG.0000139836.47777.6d.
Hill G.B. Preterm birth: Associations with genital and possibly oral microflora. Ann. Periodontol. 1998; 3(1): 222-32. https://dx.doi.org/10.1902/annals.1998.3.1.222.
Gomez L.A., De Avila J., Castillo D.M., Montenegro D.A., Trujillo T.G., Suárez L.J., Lafaurie G.I. Porphyromonas gingivalis placental atopobiosis and inflammatory responses in women with adverse pregnancy outcomes. Front. Microbiol. 2020; 11: 591626. https://dx.doi.org/10.3389/fmicb.2020.591626.
Царев В.Н., Николаева Е.Н., Ипполитов В.Е. Пародонтопатогенные бактерии – основной фактор возникновения и развития пародонтита. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2017; 5: 101-12.
Bostanci N., Belibasakis G.N. Porphyromonas gingivalis: an invasive and evasive opportunistic oral pathogen. FEMS Microbiol. Lett. 2012; 333(1): 1-9. https://dx.doi.org/10.1111/j.1574-6968.2012.02579.x.
Chopra A., Radhakrishnan R., Sharma M. Porphyromonas gingivalis and adverse pregnancy outcomes: a review on its intricate pathogenic mechanisms. Crit. Rev. Microbiol. 2020; 46(2): 213-36. https://dx.doi.org/10.1080/1040841X.2020.1747392.
Inaba H., Amano A., Lamont R.J., Murakami Y., Matsumoto-Nakano M. Cell cycle arrest and apoptosis induced by Porphyromonas gingivalis require Jun N-terminal protein kinase- and p53-mediated p38 activation in human trophoblasts. Infect. Immun. 2018; 86(4): e00923-17. https://dx.doi.org/10.1128/IAI.00923-17.
Han Y.W., Houcken W., Loos B.G., Schenkein H.A., Tezal M. Periodontal disease, atherosclerosis, adverse pregnancy outcomes, and head-and-neck cancer. Adv. Dent. Res. 2014; 26(1): 47-55. https://dx.doi.org/10.1177/0022034514528334.
Schenkein H.A., Berry C.R., Burmeister J.A., Brooks C.N., Barbour S.E., Best A.M., Tew J.G. Anti-cardiolipin antibodies in sera from patients with periodontitis. J. Dent. Res. 2003; 82(11): 919-22. https://dx.doi.org/10.1177/154405910308201114.
Schenkein H.A., Bradley J.L., Purkall D.B. Anticardiolipin in Porphyromonas gingivalis antisera causes fetal loss in mice. J. Dent. Res. 2013; 92(9): 814-8. https://dx.doi.org/10.1177/0022034513497959.

Поступила 05.03.2022

Принята в печать 24.03.2022

Бурдули Анна Георгиевна, к.м.н., с.н.с. отделения вспомогательных технологий в лечении бесплодия им. проф. Б.В. Леонова, НМИЦ АГП им. академика В.И. Кулакова Минздрава России, burdulianna@gmail.com, https://orcid.org/0000-0002-2849-5426, 117997, Россия, Москва, ул. Академика Опарина, д. 4.
Балмасова Ирина Петровна, д.м.н., профессор, заведующая лабораторией патогенеза и методов лечения инфекционных заболеваний НИМСИ,
МГМСУ А.И. Евдокимова Минздрава России; профессор кафедры аллергологии и иммунологии ФНМО Медицинского института, РУДН Минобрнауки России,
iri.balm@mail.ru, https://orcid.org/0000-0001-8194-2419, 117198, Россия, Москва, ул. Миклухо-Маклая, д. 21, к. 3.
Царев Виктор Николаевич, д.м.н., профессор, заведующий кафедрой микробиологии, вирусологии и иммунологии, МГМСУ им. А.И. Евдокимова Минздрава России, nikola777@rambler.ru, https://orcid.org/0000-0002-3311-0367, 127473, Россия, Москва, ул. Делегатская, д. 20, к. 1.
Арутюнов Сергей Дарчоевич, д.м.н., профессор, заведующий кафедрой пропедевтики стоматологических заболеваний, декан факультета среднего профессионального образования, МГМСУ им. А.И. Евдокимова Минздрава России, sd.arutyunov@mail.ru, https://orcid.org/0000-0001-6512-8724,
127473, Россия, Москва, ул. Делегатская, д. 20, к. 1.

Вклад авторов: Бурдули А.Г., Балмасова И.П., Царев В.Н., Арутюнов С.Д. – равный вклад в обзор публикаций по теме статьи, анализ полученных данных, написание рукописи.
Конфликт интересов: Авторы заявляют об отсутствии возможных конфликтов интересов.
Финансирование: Работа проведена без привлечения дополнительного финансирования со стороны третьих лиц.
Для цитирования: Бурдули А.Г., Балмасова И.П., Царев В.Н., Арутюнов С.Д. Заболевания пародонта и их взаимосвязь с нежелательными исходами беременности.
Акушерство и гинекология. 2022; 4: 26-33
https://dx.doi.org/10.18565/aig.2022.4.26-33

Заболевания пародонта и их взаимосвязь с нежелательными исходами беременности

Бурдули А.Г., Балмасова И.П., Царев В.Н., Арутюнов С.Д.

Ключевые слова

Список литературы

Об авторах / Для корреспонденции

Также по теме